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永和十一年的年底，褚蒜子的生母寻阳乡君谢夫人病逝。对于外祖母的去世，晋穆帝采用了与外祖父之丧一样的高规格：“悬而不乐”。褚蒜子律己甚严，她的父亲褚裒先后娶过三位妻子，除了她的母亲谢夫人，还有早逝的荀夫人、卞夫人。在封谢夫人为寻阳乡君时，朝臣上表要求将荀氏卞氏也一起追封，被褚蒜子拒绝了。褚裒上朝之时，对女儿行君臣大礼；而退朝或归宁娘家的时候，褚蒜子则一律向父亲行家礼。
随着寻阳乡君的去世，时间也推进到了永和十二年。这时，褚蒜子的儿子晋穆帝司马聃，也快十五岁了。第二年，晋升平元年（公元357）春正月壬戌朔，褚蒜子为十五岁的司马聃举行了冠礼，然后主动归政皇帝，退居崇德宫。 为了表示自己的心意，对群臣请求自己继续垂帘听政的情况表明归隐的态度，褚蒜子先后下了两道诏书。
然而，褚蒜子归隐之后，朝中以司马昱为首的重臣们虽然身为男子，却没有褚蒜子的权谋之术，在他们的手里，桓温一步步地放纵起来。首先是司马昱。很早之前，刘惔就曾经向他进言，说桓温”不可使居形胜之地，其位号常宜抑之。”，然而司马昱是只绣花枕头，虽然长了副俊美的好皮囊，实际上是集东晋士族腐气大成于一身，是个只会“清谈”的军政弱智，他想学褚裒的“皮里春秋”，却学了个四不象的表面文章，褚裒的不表态只是权宜之计，司马昱却是真正的不表态、不策谋、不出主意，辅政的方法只是得过且过，拱手点头而已。——对于刘惔的提醒和正确主张，他不作任何反应，任凭桓温声势日益高涨。桓温是一代英雄，有雄心也有奇才，如果控制得宜，他也许真能成就大功业，然而问题在于司马昱等人是一干庸物，根本不懂、也无力驾驭，这就造成了后来桓温对东晋朝廷的蔑视以及桓温桓玄父子的“逆乱”。
在褚蒜子首次听政的最后一年里，桓温再次北伐。这一次北伐的成果更大，他光复了洛阳，还修整了在战乱中毁坏的历代汉晋帝王陵墓。晋穆帝正式执政后，高唱凯歌南返的桓温被厚加褒赏，自己被加封郡公不算，就连次子桓济都被封为“临贺县公”（长子桓玄是要继承父爵的）。到此时，桓温在军队和民间的声望，已是举国无人能及。
桓温意气风发的同时，褚蒜子归隐后的日子其实非常坎坷。
升平五年（公元361）夏五月丁巳，褚蒜子遭到了人生的又一次重大打击：她唯一的孩子晋穆帝司马聃忽然得了重病，很快就去世了。这时他才只有十九岁。不到四十岁的褚蒜子在青年丧偶之后，不得不又接受丧子的厄运。但是老天并不合作，它连哀伤的时间都没有多给褚蒜子，就要让她面对王朝的又一次危机：早逝的穆帝没有儿子，晋王朝的新帝从何来？她很快就理清头绪，从司马氏诸王中找到了血统上与帝位最接近的人选：晋成帝长子琅琊王司马丕。几乎就是司马聃病逝的同一天，褚蒜子的“皇太后令”就颁布了，令曰：“帝奄不救疾，胤嗣未建。琅邪王丕，中兴正统，明德懋亲。昔在咸康，属当储贰。以年在幼冲，未堪国难，故显宗高让。今义望情地，莫与为比，其以王奉大统。”
司马聃去世后的第三天，他二十一岁的堂兄司马丕登上了东晋王位。是为哀帝。司马丕已经成年，作为婶母的褚蒜子自然没有垂帘听政的必要。也许是因为婶母的策立，也许是因为婶母的影响力，司马丕称帝后仅仅封自己的生母周氏为皇太妃。东晋王朝仍然只有褚蒜子这一位太后。
然而在治国的方略雄图上，这位年青人却辜负了褚蒜子的期望，他苟安胆小，而且贪生怕死。他即位的第二年，桓温向哀帝上书，请求迁都洛阳，让痛失故土的北方人都返回家园。然而哀帝和他的文臣们既怕战乱后的洛阳荒凉贫苦，又怕因此受制于将领，桓温的这项主张得到了哀帝和大臣们的如此回应：“我们这些南迁的人已经在此生活了几代，早就习以为常，最初迁来的人们很多也埋藏在此。如果离开的话，如今在南方的田宅谁来照管？照管不来又卖给谁？北返的车马也很难齐备，北方虽收复一些地方，但是仍然不安定，不值得为此抛弃南方的安逸生活。”
迁都与否，恐怕是哀帝当政时遇过的最大件政务了。除此之后，他年纪轻轻的不想着奋发，尽想着如何修道炼丹、长生不老。他对满桌美酒佳肴连看都不看，一天到晚尽是拿着各种配方的丹药当嘎嘣豆吃。一吃二吃地就吃出了问题，很快就一病不起。到他当皇帝的第三年三月，病得越发地重了，神智不清。倒也达到了超凡脱俗的目的：虽然身在尘世，却已不是尘世的人了，什么东西什么人都不认识，更遑论治理国家。无可奈何的朝臣们只得再次上表，请求褚太后代皇帝治理国家。
褚蒜子再次垂帘不到一年，哀帝司马丕终于如愿以偿地“登仙”去了。兴宁三年（公元365）正月、二月，哀帝妻王皇后与哀帝先后病逝。哀帝时年仅二十五岁。儿子与侄儿都这样早死，实在大出意料之外。哀帝崩逝的第二天，褚蒜子颁下了又一道册帝的太后诏书。被迎立的新皇帝是司马丕的同胞弟弟，名司马奕，字延龄，史书称其为“海西公”。
在这个时候，由于丞相司马昱无能，朝廷缺乏有力的牵制，桓温的势力已成尾大不掉之势。他是一个有雄心壮志的人，但随着几次北伐的不尽如意，这成就功业的心思便渐渐转向，开始有了篡位为帝的想法。也就在这个时期，桓温说出了令人瞠目结舌的名言：“若不能流芳后世，就要遗臭万年！”从前桓温是以忠勇之士刘琨、温峤为榜样的，到这时也发生了变化，倒过来将温峤讨伐击溃的逆臣王敦当成了榜样。有一次他路过王敦墓，向着墓冢称慕不已，连连说：“可人、可人！”——既然王敦成了他心目中的“可人”，那他想干什么就很明显了。
咸安元年（公元371），一个令人感到不可思议的流言在朝野广为流传，说的是年青的皇帝司马奕其实是个废人，早在做藩王的时候就丧失了亲近女人的能力，甚至于搞同性恋他也只能充当假女人的角色。如今他宫中田美人孟美人所生的三位皇子，实际上全是他的男宠相龙、计好、硃灵宝的“成果”。——如今三位皇子都已经到了给予太子、亲王之封的年龄，假如让这样的西贝货儿成为王朝储君，就要颠覆国家根本了。——这消息言之凿凿，绝大多数的官兵百姓一时都信服得很。虽然皇族高官们知道这是一派胡言，却架不住群情汹涌和军队的立场动摇。
这条令人恶心的谣言，就是桓温和他的参军郗超的得意之作了。当谣言传得最热火的关头，在当年十一月丁未日，桓温恰到好处地进京朝见来了。他以此谣言为由，向朝廷提议废司马奕，改立丞相司马昱为帝，这样的大事当然不是朝臣敢作决定的，于是桓温的奏章便一直送到了深宫褚太后的手里。这道废帝表章送到的时候，褚蒜子正在佛堂烧香，内侍禀报道：“外有急奏。”褚蒜子接过奏章，靠在佛堂门边阅视，才看了几行她就明白了，叹道：“流言初起的时候，我就已经开始疑心是这么回事了。”然而如今已是骑虎难下，桓温手掌重兵，流言又使得皇帝失去了底层军民的支持，假如一定要较真的话，说不定晋王朝立即就要掀起内战，最终结果难以预料。因此，褚蒜子才看了一半就不愿再看下去，径自拿笔批复：“未亡人罹此百忧，感念存没，心焉如割。”默许了更换皇帝的请求。
说来好笑，在等待褚蒜子批复的时间里，等在宫外的桓温却是汗流满面、胆战心惊，见于颜色。他敢于统率千军万马，敢于诽谤皇帝、敢于蔑视群臣，却在与一个连面都没有露的中年妇人决定翻牌的时候吓得神魂不定。当褚蒜子同意更换皇帝的诏书送出宫门的时候，桓温这才大喜，立即召集百官，颁布了这道太后令。
三十岁的司马奕只穿着一件白色的单衣，在大臣们无奈的注视下凄惶地坐着牛车离开了皇宫，做了六年皇帝的他被废为东海王，丞相司马昱成为新帝即晋简文帝。简文帝司马昱是晋明帝司马睿的小儿子，这时他年已五旬，论辈份更是褚蒜子的夫家伯父。不过他只是桓温精心选中的傀儡，他自己也很清楚这一点。在当皇帝之前他可能还敢在桓温面前吱一声儿，等到当上了皇帝，他就只有在桓温面前抹眼泪水儿这一项本事了。林妹妹抹泪的结果是夭折，司马昱抹泪的结果来得更快，担惊受怕的哭包皇帝才当了八个月，就一命归西。由于司马昱实在死得太快，以至于他死时桓温还身在外地，他逼帝禅让的大计更还没来得及着手办理。所以留在京城内的官员们如愿地劝谏成功，简文帝留下了立自己儿子司马曜为继承人——即孝武帝的遗诏，仅仅让桓温当“诸葛亮、王导”的角色。
得知消息的桓温大怒，然而木已成舟，他也已是花甲之年没有了年青时的冲劲，所以造反夺位的事情他始终没有付诸实施。七月，六十二岁的桓温白日见鬼，病入膏盲，不久便死在了安徽当涂驻地。他虽有六个儿子，但是临终时选定自己的弟弟桓冲继承自己的地位。
桓温的选择是很有道理的，他的长子次子是二世祖式的人物，本事才干没有多少，野心胆量却是不小，非把桓温几十年打下的基础闯砸了不可；而三子五子忠厚老实，也不是搞政治斗争的材料；四子更绝，是个五谷不分的白痴。最小的儿子桓冲生有异征，但是年纪还太小，因此传位弟弟是最好的选择。
眼看着正当壮年、跟着哥哥熟谙军政内�